Введение
В изолированных городских биотопах изменение физико-химических показателей воды, воздуха и почв приводит к перестройке пищевых цепей, что, в свою очередь, обуславливает необходимость их подробного изучения (Бутов, Хицова, 2003). Известно, что земноводные являются важными компонентами биоценозов. Выступая в качестве консументов, они представляют собой связующее звено в трофических цепях между водной и наземной частями биоценозов, благодаря чему их часто используют в качестве биоиндикаторов для экологических исследований (Рыжов, 2007; Кузовенко, 2018а). Это дает возможность, с одной стороны, выявить степень и интенсивность воздействия неблагоприятных факторов, а с другой – проследить временную и пространственную динамику деградации экосистем (Пескова, 2002; Спирина, 2007).
Известно, что структура экосистем формируется одновременно с процессами адаптации организмов к меняющимся условиям среды с целью максимального использования ресурсов экологических ниш. При этом организмам для выживания и успешного воспроизводства необходима энергия в виде пищевых ресурсов. У земноводных одной из адаптаций к обитанию в урбанизированных ландшафтах является изменение трофических связей и пищевого рациона (Моисеенко, 2011; Кузовенко, 2018б).
Изучению спектра питания бесхвостых земноводных посвящено большое количество публикаций (Красавцев, 1941; Жукова, 1973; Шляхтин, 1985; Кузьмин, 1999; Рыжов, 2007; Ручин, Алексеев, 2008; Кузьмин, 2012). Также, в частности, имеется ряд работ, посвященных особенностям экологии озерной лягушки Pelophylax ridibundus как наиболее массового вида в прибрежных сообществах Восточной Европы (Вершинин, 1997; Бутов, Хицова, 2003; Никашин, 2007; Файзулин, 2008; Файзулин и др., 2010, 2012; Кулакова и др., 2011; Кузовенко 2018б; Лада и др., 2018). Однако на территории юга Среднерусской возвышенности, где расположен г. Белгород, подобные детальные исследования проводятся впервые.
Целью нашей работы явилось изучение пищевой специализации озерной лягушки (Pelophylax ridibundus Pallas, 1771) в условиях урбанизированного ландшафта г. Белгорода.
Материалы
Материалом для исследования послужили сборы содержимого желудков озерной лягушки Pelophylax ridibundus, обитающей в реке Везелка г. Белгорода (50°35'34.5"N 36°34'25.2"E), в зоне многоэтажной застройки. Сбор материала осуществляли в летне-осенний период в утренние часы матерчатым сачком.
Работы с исследуемыми животными проводились в соответствии с международными этическими стандартами (Липатов и др., 2019). После отлова лягушек усыпляли эфиром для предотвращения процессов переваривания в желудках. Желудок извлекали и помещали в чашку Петри, затем острыми ножницами осторожно вскрывали. Содержимое желудка помещали на предметное стекло, высушивали или завязывали в марлю для хранения в 70 % спирте для дальнейшего анализа (Шляхтин, Голикова, 1986). Всего исследовано 46 желудков. Параллельно проводили взвешивание внутренних органов и вычисляли их индексы (для применения метода морфофизиологических индикаторов), а также брали образцы тканей для генетического анализа (с помощью аллозимов и ДНК-фрагментов) и оценки уровня повреждения ядерной ДНК методом ДНК-комет. Результаты приведены в предыдущих публикациях (Снегин, Бархатов, 2019; Snegin et al., 2019).
Определение видовой принадлежности пищевых объектов вели с помощью соответствующих определителей (Определитель..., 1964, 1965; Медведев, 1978). В силу сложности определения некоторых экземпляров до вида приходилось ограничиваться определением до рода, а в некоторых случаях – до семейства или отряда. Далее вычисляли два показателя: встречаемость в желудках – отношение количества встреч в желудках к количеству изученных желудков, а также встречаемость среди экземпляров добычи – отношение количества особей данного вида к общему количеству всех съеденных особей (Щербак, 1989).
Результаты
Согласно полученным данным, представленным на рис. 1, на первом месте по проценту встречаемости стоит отряд Hymenoptera – 43 %. Наиболее часто встречаются муравьи из семейства Formicidae – 26 %, относящиеся к двум подсемействам Formicinae – 11 % и Myrmicinae – 11 %, а именно: черный муравей-древоточец (Camponotus vagus Scopoli, 1763) род Camponotus, бурый садовый (Lasius alienus Förster, 1850), черный садовый муравей (Lasius niger Linnaeus, 1758), песчаный муравей (Formica imitans Ruzsky, 1902) и луговой муравей (Formica pratensis Retzius, 1783). Такой же процент (26 %) встречаемости имеют осы, которые представлены подсемействами: дорожные осы (Pompilidae) – 2 %, общественные осы (Vespidae) – 7 %. Среди них наиболее часто встречались оса лесная (Dolichovespula sylvestris Scopoli, 1763) и оса германская (Vespula germanica Fabricius, 1793), семейство роющие осы (Sphecidae) – 4.3 %. Неопознанные осы составили 7 % от всех съеденных животных.
Семейство пчелиных (Apidae) составило 11 %, представлено в основном пчелой медоносной (Apis mellifera L., 1758). Кроме того, отмечены пчелы семейства Megachilidae и относящиеся к нему пчелы рода Megachile.
Второе место по представленности в сборах занимает отряд Двукрылые (Diptera) – 32.6 %. Среди них наиболее часто встречались представители семейства Журчалки (Syrphidae) – 17 %, значительно меньше особей из семейств Тахины (Tachinidae) – 2 % и Комары-долгоножки (Tipulidae) – 4.3 %. Неопознанные мухи составили 15 %, а неопознанные остальные двукрылые – 7 %.
Рис. 1. Встречаемость различных видов корма в желудках озерной лягушки
Fig. 1. The occurrence of different types of food in the stomachs of the Pelophylax ridibundus
На третьем месте находится отряд Жесткокрылые или Жуки (Coleoptera) – 30 %. Наиболее часто встречаемые представители семейства Жужелицы (Carabidae) – 15 %, включающие в себя род Скакуны (Cicindela), род Жужелицы-бегуны (Ophonus), Жужелица хлебная (Zabrus tenebrioides Goeze, 1777), Тускляк бронзовый (Amara aenea De Geer, 1774). Реже в желудках встречаются Листоеды (Chrysomelidae) – 7 % с такими представителями, как Козявка тысячелистниковая (Galeruca tanaceti L., 1758) и Жук колорадский (Leptinotarsa decemlineata Say, 1824). Мертвоеды (Silphidae) обнаружены всего в одном желудке: Мертвоед темный (Silpha obscura L., 1758), Мертвоед ребристый (Silpha carinata Herbst, 1783), единичные находки: Плавунцы (Dytiscidae), Долгоносики (Curculionidae) и Усачи (Cerambycidae). Неопознанные жуки составили 9 %.
Четвертое место занимают личинки насекомых – 28 %, среди них преобладают личинки жуков (13 %) и личинки стрекоз (7 %). Также отмечены одна личинка мухи, личинка многоножки и две гусеницы.
Отряд Полужесткокрылые (Hemiptera) на пятой позиции – 22 %. Из них отмечены особи из семейств Водомерки (Gerridae), Настоящие щитники (Pentatomidae), Клопы-охотники (Nabidae), Тли (Aphididae), Цикады (Cicadidae).
На шестом месте Паукообразные (Arachnida) – 20 %. Они представлены следующими таксонами: Пауки-крестовики (Araneus), Пауки-волки (Lycosidae), Пауки-тетрагнатиды (Tetragnathidae) и Линифии (Linyphiidae).
Меньшим количеством представлены Брюхоногие моллюски (Gastropoda) – 17 %. Это Янтарки (Succinea), Улитка лысеющая (Euomphalia strigella Draparnaud, 1801), Прудовики (Lymnaea) и Полевой слизень (Deroceras agreste Linnaeus, 1758). Из брюхоногих больше всего слизней – 9 %.
Представленностью менее 15 % отмечены следующие таксоны: Дождевые черви (Lumbricina) и Стрекозы (Odonata) по 11 %; Мокрицы (Oniscidea) – 9 %; Уховертки (Dermaptera) – 7%. Отряд Поденки (Ephemeroptera) обнаружен в двух желудках – 4.3 %. В одном желудке обнаружена Кобылка из семейства Настоящих саранчовых (Acrididae) отряда Прямокрылые (Orthoptera).
В количественном отношении из обнаруженных в желудках 223 особей разных видов преобладают: Перепончатокрылые – 21 %, Жуки – 15 % и личинки насекомых – 10 %. Двукрылые и Моллюски составили по 7.2 %, а Клопы – 5.8 %. Реже всего встречались Прямокрылые – 0.4 % (рис. 2).
Рис. 2. Доля особей разных систематических групп в рационе озерной лягушки
Fig. 2. Share of individuals from different systematic groups in the lake frog diet
Кроме того, среди жертв озерной лягушки были выявлены и позвоночные животные. Так, у одной самки в желудке обнаружены 22 малька карповых рыб. При этом, несмотря на присутствие в изучаемой популяции разновозрастных особей, следов каннибализма обнаружено не было.
Обсуждение
Известно, что на увеличение доли водных объектов в рационе P. ridibundus оказывает сильное влияние трансформация местообитаний (Зарипова, 2012; Файзулин и др., 2010, 2012). По ранее опубликованным данным, в урбанизированных ландшафтах среди съеденных животных отмечается уменьшение доли водных объектов. Так, в условиях антропогенного пресса в г. Тольятти доля водных объектов варьировала от 24.2 до 37.3 % (Файзулин и др., 2010), в г. Самаре – от 14.6 до 55.8 %, при этом в зоне многоэтажной застройки доля водных животных составила 14.3 % (Кузовенко и др., 2017). Однако на территории Предуралья, в Республике Башкортостан в промышленной зоне (пункт «Таналык»), наоборот, было отмечено преобладание водных кормовых объектов – 79.74 % (Зарипова и др., 2013).
По данным, полученным в результате нашего исследования, доля наземных животных в рационе питания озерной лягушки составила 86.7 %, что значительно превзошло долю водных объектов (13.3 %).
Кроме того, по данным ряда исследователей, в рационе объекта исследования часто преобладают брюхоногие моллюски (Gastropoda) (Никашин, 2007; Файзулин и др., 2010; Лада и др., 2018). В нашем исследовании в рационе P. ridibundus наиболее предпочитаемыми видами корма у озерной лягушки являются представители отрядов Перепончатокрылые, Двукрылые, Жуки и личинки насекомых, что, вероятно, является следствием доминирования этих животных в прибрежных биоценозах района исследования.
Заключение
Таким образом, несмотря на высокий уровень антропогенного пресса, на территории г. Белгорода у озерной лягушки наблюдается широкий спектр питания. Между тем полученные данные свидетельствуют, что в условиях изучаемого урбанизированного ландшафта в рационе наблюдается небольшое содержание определенных групп беспозвоночных животных, таких как представители отряда Прямокрылые (Orthoptera, была единичная находка). Также обращает на себя внимание отсутствие среди съеденных особей представителей отряда Чешуекрылые (Lepidoptera). Видится, что результаты проведенного исследования в будущем позволят оценить степень изменения кормового рациона озерной лягушки, что позволит составить представление о возможных изменениях в фауне прибрежных ценозов. Кроме того, известно, что в популяциях Pelophylax ridibundus часто присутствуют гибридные особи Pelophylax esculentus (L., 1758) и изучение спектров питания этого сложного гибридогенного комплекса (Pelophylax esculentus complex) позволит во многом определить особенности его экологической специализации в условиях юга Среднерусской возвышенности.
Библиография
Бутов Г. С., Хицова Л. Н. Особенности питания земноводных и пресмыкающихся в антропогенных биотопах г. Воронежа // Вестник Воронежского государственного университета. Серия: Химия. Биология. Фармация. 2003. № 2. С. 108–115.
Вершинин В. Л. Экологические особенности популяций амфибий урбанизированных территорий : Автореф. дис. … д-ра биол. наук. Екатеринбург, 1997. 47 с.
Жукова Т. И. Материалы по питанию озерной лягушки и зеленой жабы // Вопросы экологии позвоночных животных. Краснодар, 1973. С. 16–37.
Зарипова Ф. Ф. Эколого-фаунистическая характеристика земноводных урбанизированных территорий Республики Башкортостан : Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Тольятти, 2012. 20 с.
Зарипова Ф. Ф., Файзулин А. И., Кузовенко А. Е. Особенности питания озерной лягушки в условиях техногенного загрязнения тяжелыми металлами (Республика Башкортостан) // Вестник Тамбовского университета. Серия: Естественные и технические науки. 2013. Т. 18. № 4 (1). С. 1279–1282.
Красавцев Б. А. О нападении озерной лягушки на мелких позвоночных // Природа. 1941. № 1. С. 113–114.
Кузовенко А. Е. Эколого-фаунистическая характеристика амфибий урбанизированных территорий Самарской области : Автореф. дис. … канд. биол. наук. Тольятти, 2018а. 19 с.
Кузовенко А. Е. Эколого-фаунистическая характеристика амфибий урбанизированных территорий Самарской области : Дис. … канд. биол. наук. Тольятти, 2018б. 211 с.
Кузовенко А. Е., Чихляев И. В., Зарипова Ф. Ф., Файзулин А. И. Характеристика устойчивости трофических связей Озерной лягушки Pelophylax ridibundus (pallas, 1771) ((AMPHIBIA, ANURA) в условиях антропогенной трансформации местообитаний // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2017. Т. 19, № 2. С. 37–44.
Кузьмин С. Л. Земноводные бывшего СССР . М.: Т-во науч. изд. КМК, 1999. 298 с.
Кузьмин С. Л. Земноводные бывшего СССР . М.: Т-во науч. изд. КМК, 2012. 370 с.
Кулакова Е. Ю., Лада Г. А., Резванцева М. В. Питание зеленых лягушек (Rana esculenta complex) в смешанной популяционной системе REL-типа в Хоперском заповеднике (Воронежская область) // Вопросы герпетологии: Материалы IV съезда Герпетологического общества имени А. М. Никольского. СПб., 2011. С. 124–128.
Лада Г. А., Пятова М. В., Холобурдина Е. Ю., Аксенов Д. С. Экологическая дифференциация трех видов зеленых лягушек (Pelophylax esculentus complex) в смешанной популяционной системе REL-типа // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. Зоология. 2018. № 3 (23). С. 12–31. DOI: 10.21685/2307-9150-2018-3-2
Липатов В. А., Северинов Д. А., Крюков А. А., Саакян А. Р. Этические и правовые аспекты проведения экспериментальных биомедицинских исследований in vivo. Часть II // Российский медико-биологический вестник имени академика И. П. Павлова. 2019. Т. 27, № 2. С. 245–257. DOI: 10.23888/PAVLOVJ2019272245-257
Медведев Г. С. Определитель насекомых Европейской части СССР. Т. III. Перепончатокрылые / Под ред. Г. С. Медведева. Л.: Наука, 1978. 668 с.
Моисеенко Т. И. Устойчивость водных экосистем и их изменчивость в условиях токсичного загрязнения // Экология. 2011. № 6. С. 441–448.
Никашин И. А. Эколого-морфологические признаки популяций озерной лягушки (Rana ridibunda Pall.) как средство оценки антропогенного воздействия на водные экосистемы (на примере Липецкой области) : Автореф. дис. … канд. биол. наук. Липецк, 2007. 17 с.
Определитель насекомых Европейской части СССР . Т. I / Под общ. ред. чл.-кор. АН СССР Г. Я. Бей-Биенко. М.; Л.: Наука, 1964. 845 с.
Определитель насекомых Европейской части СССР . Т. II / Под общ. ред. чл.-кор. АН СССР Г. Я. Бей-Биенко. М.; Л.: Наука, 1965. 668 с.
Пескова Т. Ю. Структура популяций земноводных как биоиндикатор антропогенного загрязнения среды . М.: Наука, 2002. 132 с.
Ручин А. Б., Алексеев С. К. Материалы к питанию травяной лягушки – Rana temporaria (Anura, Amphibia) в Калужской области // Современная герпетология (Саратов). 2008. Т. 8, № 1. С. 62–66.
Рыжов М. К. Земноводные и пресмыкающиеся Республики Мордовия: распространение, распределение, трофические связи и состояние охраны : Автореф. дис. … канд. биол. наук. Тольятти, 2007. 19 с.
Снегин Э. А., Бархатов А. С. Морфогенетическая структура популяций озерной лягушки Pelophylax ridibundus (Amphibia, Anura) в условиях городской среды // Теоретическая и прикладная экология. 2019. № 1. С. 47–53. DOI: 10.25750/1995-4301-2019-1-047-053
Спирина Е. В. Амфибии как биоиндикационная тест-система для экологической оценки водной среды обитания : Автореф. дис. … канд. биол. наук. Ульяновск, 2007. 23 с.
Файзулин А. И. Сезонная динамика трофической ниши популяции озерной лягушки Rana ridibunda Pallas, 1771 (Anura, Amphibia) в Среднем Поволжье // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2008. Т. 10, № 2. С. 452–455.
Файзулин А. И., Чихляев И. В., Кривошеев В. А., Кузовенко А. Е. Анализ спектра питания озерной лягушки (Rana ridibunda) урбанизированных территорий Среднего Поволжья // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2010. Т. 12, № 1. С. 126–129.
Файзулин А. И., Чихляев И. В., Исаева И. Н. О питании прудовой лягушки (Rana Lessonae) урбанизированных территорий Среднего Поволжья // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2012. Т. 14, № 1. С. 139–143.
Шляхтин Г. В. Трофические ниши совместно обитающих бесхвостых амфибий // Экология. 1985. № 6. С. 24–32.
Шляхтин Г. В., Голикова В. Л. Методика полевых исследований экологии амфибий и рептилий . Саратов: Изд-во Саратовского ун-та, 1986. 78 с.
Щербак Н. Н. Питание // Руководство по изучению земноводных и пресмыкающихся. Киев: Киевская книжная типография научной книги, 1989. С. 128–132.
Snegin E. A., Barkhatov A. S., Snegina E. A. Analysis of the Genetic Structure of the Populations of Marsh Frog (Pelophylax Ridibundus) in the Impact Territories of the City of Belgorod on the Basis of Microsatellite Markers of DNA // Advances in Biological Sciences Research (1st International Symposium Innovations in Life Sciences (ISILS 2019). 2019. Vol. 7. P. 300–302.